O que começa bem devagar, mas acelera mais tarde? Especiação em borboletas

O que os cientistas chamam de especiação está na base da ancestralidade comum, pois, na medida que sub-populações divergem umas das outras (mudando suas características hereditárias ao longo das gerações) novas linhagens emergem, linhagens essas que são aparentadas, uma vez que originaram-se de uma população ancestral comum.

Por isso o estudo da especiação é tão importante dentro da biologia evolutiva, com seus aspectos genéticos e ecológicos sendo constantemente alvos de estudos de campo e experimentos. Esta é uma área onde existem muitas questões em aberto sobre como este fenômeno ocorre e quais seriam suas causas nas diversas etapas do processo de divergência.

Por exemplo, até hoje, não conhecemos a taxa em que os genomas divergem durante o processo de especiação, bem como não compreendemos em detalhe a dinâmica física do processo [1]. [Imagem ao lado. Crédito: Marcus Kronforst]

“Especiação é um dos processos evolutivos mais fundamentais, mas ainda há aspectos que nós não entendemos completamente, por exemplo, quais as alterações do genoma quando uma espécie se divide em duas“, disse Marcus Kronforst, professor assistente Família Neubauer  de ecologia e evolução da Universidade de Chicago [2] coautor de um novo estudo sobre a questão.

Neste novo estudo, publicado na revista Cell Reports, seus autores fornecem evidências de que apenas algumas mudanças genéticas seriam necessárias para deflagar a evolução de novas espécies, inclusive mediante a continua troca de genes entre as populações divergentes. O estudo também mostrou que, uma vez iniciado o processo de divergência, ele passa a acontecer rapidamente, levando a espécies totalmente isoladas geneticamente umas das outras [2].

Com o intuito de elucidar essas e outras questões o grupo de cientistas responsáveis por este artigo comparou as sequências genômicas completas de 32 borboletas de uma comunidade de cinco espécies de borboletas do gênero Heliconius (Nymphalidae: Heliconiinae) capazes de hibridização. Os pesquisadores analisaram, então, os padrões de introgressão por meio de análises dos genomas como um todo para que pudessem inferirem como o processo de divergência teria ocorrido durante a especiação [1]. [Imagem ao lado. Crédito: Marcus Kronforst]

Os trabalhos concentraram-se inicialmente em duas espécies de borboletas Heliconius intimamente relacionadas, H. cydno e H. pachinus que divergiram há relativamente pouco tempo e que ocupam habitats ecológicos semelhantes e ainda são capazes de cruzarem entre si e, portanto, continuam trocando uma pequena quantidade de material genético [2].

Antes de continuarmos cabe, porém, uma pequena contextualização. Essas borboletas, que habitam regiões tropicais do continente americano, são conhecidas por exibirem uma enorme diversidade de padrões de coloração em suas asas, tendo passado por eventos de rápida especiação e divergência, mostrando também um impressionante nível de convergência nesses mesmos padrões de asa devido ao mimetismo. Essas borboletas são há mais de 150 anos um fantástico laboratório ecológico e evolutivo, nos possibilitando  acumularmos uma grande quantidade de informação sobre sua ecologia, sistemática e evolução, principalmente do que tange o mimetismo e a especiação. [Para mais informações consulte o site heliconius.org]

O mimetismo é um fenômeno encontrado na natureza no qual uma espécie assemelha-se a outra, tendo como efeito a confusão de eventuais predadores, ou que a tomam pela outra espécie perigosa, por exemplo não palatável, como é o caso do mimetismo Batesiano (proposto por Henry Bates); ou, como é o caso de outra forma de mimetismo, chamado de Mülleriano (proposto como explicação para tais padrões de similaridade por Fritz Müller), ocorre quando espécies não palatáveis convergem em sua morfologia, comportamento e ecologia de modo que seus padrões de alerta sejam disseminados reforçando-se mutuamente já que a predação sofrida por uma que serve como aprendizado da não palatabilidade da outra,por parte do predador, dividindo a pressão ecológica sobre ambas, diminuindo o custo de predação sobre todas elas. Esse é o caso das borboletas do gênero Heliconius. [Dê uma olhada no artigo “Como o mimetismo se estabelece em borboletas”].

Voltando ao estudo da revista Cell Reports, este gênero de borboletas permite aos pesquisadores explorarem a dinâmica da evolução genômica durante a especiação porque sua radiação recente produziu um continuum de táxons que co-ocorrem em diferentes fases do processo de especiação. Como essas borboletas divergiram umas das outras em épocas diferentes, podemos capturar várias etapas desse processo de divergência ao compararmos os grupos que divergiram a menos tempo com os que divergiram há mais tempo, analisando a quantidade e a o tipo de mudanças que acumularam-se em escalas de tempo distintas.

Outro ponto importante, que permitiu este estudo, é que os pesquisadores descobriram que o fluxo gênico entre essas espécies, em virtude da manutenção de certa capacidade de hibridação, silencia as variantes genéticas sem importância para a especiação. E foi isso que possibilitou que eles identificassem neste trabalho as principais áreas genéticas  afetadas pela seleção natural [2].

Para caracterizar o sistema, os pesquisadores empregaram o modelo de isolamento-com- migração (IMa2), incorporando dados de muitas regiões genômicas amostradas em todo o genoma para estimar a história da divergência e o fluxo gênico entre as espécies. Os tempos de divergência inferidos e as taxas de migração entre as espécies foram todos consistentes com os resultados anteriores obtidos a partir de conjuntos de dados menores. Os pesquisadores foram mais além na caracterização do sistema e estimaram os parâmetros demográficos que foram inferidos por meio da simulação de dados genômicos em situações com e sem fluxo gênico interespecífico. Com as simulações incluindo fluxo gênico interespecífico duradouro dando resultados semelhantes ao nível de divergência realmente observado , enquanto simulações sem o fluxo de genes produziram níveis de divergência de cinco a seis vezes maiores do que os observados [1].

Em conjunto, estes resultados sugerem que as taxas de fluxo gênico entre as espécies são altas e suficientes para impedir a diferenciação genética neutra forte que seria esperada na ausência de introgressão. Isso quer dizer que o fluxo gênico interespecífico parece homogeneizar parcialmente a variação genética nas porções do genoma que estão livres para cruzar as fronteiras das espécies, permitindo um estudo abrangente de como divergência ao nível de espécie é iniciada ao nível genômico e como ela se desenvolve posteriormente.

Abaixo estão mostradas as cinco espécies hibridizáveis do gênero Heliconius da Costa Rica que demonstra diferentes níveis de diferenciação genômica e de fluxo gênico. Em (A) está mostrada uma filogenia de H. cydno, H. pachinus e H. melpomene, juntamente com as suas espécies usadas como grupos externos, H. hecale e H. ismenius. Esta filogenia foi inferida tendo como base dados das sequências dos seus genomas. À direita estão mostrados espécies comimicas distantemente relacionadas. Em (B) podem ser vistos os locais de coleta de amostras individuais, codificadas por cores de acordo com (A). Em (C) está ilustrada a história da divergência e fluxo gênico entre os táxons focais com base na análise dos dados do genoma usando o modelo IMa2. Por fim em (D) vemos as distribuições dos FST empíricos entre H. cydno , H. pachinus e H. melpomene , com sombreamento indicando as distribuições FST obtido de simulações com base na teoria do coalescente com e sem fluxo gênico interespecífico. O FST (índice de fixação) é uma estatística baseada na estatística F de Wright que serve para medir o grau de diferenciação genética das populações, sendo em geral estimada a partir de dados de polimorfismo genético [1].

 

Em seu artigo, os pesquisadores descrevem que a divergência inicial é restrita a uma pequena porção dos genomas das borboletas, porções essas agrupadas, principalmente, em torno de genes ligados aos padrões das asas já bem conhecidos [1]. Esse processo, com o tempo, passa a evolver novas regiões divergentes, progredindo mais rapidamente [1]. De acordo com seus resultados, as espécies de borboletas diferiam umas das outras em apenas 12 pequenas regiões genômicas, mantendo-se praticamente idênticas em todo o resto dos seus genomas. Dessas regiões, oito estão associadas com genes envolvidos na formação dos padrões de coloração das asas que, por sua vez, desempenham papeis reprodutivo (evitar o acasalamento entre as populações divergentes) e ecológico (evitação de predadores) claros, estando sob intensa pressão de seleção [2]. Como explica Kronforst:

“Estas 12 porções parecem funcionar bem somente no ambiente que sua espécie ocupa, e por causa disso são impedidos de moverem entre os pools gênicos, embora outras partes dos genomas sejam trocadas de um lado para outro”

Essas porções, portanto, trariam prejuízos adaptativos as populações da outra espécie em divergência e portanto não se disseminariam nelas, mesmo mediante ao intercruzamento eventual, já que os híbridos que mostrassem essas características no ambiente errado não sobreviveriam muito tempo e não deixariam descendentes.

Os cientistas continuaram suas análises, mas desta vez comparando os genomas dos duas espécies muito próximas como o de uma terceira espécie, ainda intimamente aparentada, mas mais distante em termos de divergência evolutiva [2]. Aqui, Neste caso foram encontradas centenas de diferenças genômicas, indicando que a taxa de divergência genética teria rapidamente se acelerado após o início do processo [2].

“Nosso trabalho sugere que algumas mutações vantajosas são suficientes para causar um cabo-de-guerra entre a seleção natural e o fluxo gênico, o que pode levar a rápida divergência entre genomas“,  disse Kronforst .

“Nós descobrimos que apenas uma pequena fração do genoma é marcadamente diferente entre espécies estreitamente relacionadas, mas muito mais porções do genoma – mais do que alguém esperaria – mostram diferenças similares entre as espécies mais distantemente relacionadas”, explicou Kronforst. [3]

“Isso indica que as mudanças genéticas que são importantes para causar especiação são bem agrupadas no início da especiação, mas não tão tarde assim no processo, o padrão geral de divergência do genoma que começa lento depois pega carona em um foguete rumos aos céus.” [3]

Estudos anteriores já haviam avaliado a importância evolutiva da hibridação e da introgressão uma vez que, apesar de híbridos poderem muitas vezes serem raros e mal adaptados, a hibridização pode ajudar o processo de adaptação, transferindo características benéficas entre as espécies. Este fenômeno parece ser particularmente em espécies como as do gênero Heliconus. Os pesquisadores do The Heliconius Genome Consortium valeram-se de ferramentas de análise genômica para investigar introgressão em Heliconius e, ao sequenciarem o genoma de Heliconius melpomene e compararam-no aos genomas de outros grupos, puderam verificar que, entre os 12.669 genes preditos, estavam expansões biologicamente importantes em famílias dos genes Hox e de genes ligados quimiorrecepção (detecção de moléculas odoríferas) foram particularmente notáveis [5]​​.

Os cientistas do consórcio constataram que a organização cromossômica manteve-se bastante conservada desde o período Cretáceo, quando as borboletas separaram-se da linhagem das mariposas Bombyx. Por meio do re-sequenciamento genômico foi possível mostrar a troca de genes por hibridização entre três espécies co-miméticas, Heliconius melpomene, Heliconius timareta e Heliconius elevatus. Trocas essas que foram particularmente significantes em duas regiões genômicas associadas ao controle dos padrões miméticos das asas. A partir desses resultados, os cientistas concluíram que espécies Heliconius próximas trocam entre si genes de padrão de coloraçã de maneira promiscua, o que, segundo eles, implica que a hibridização teve um papel importante na radiação adaptativa [5]. [Para saber mais veja o post “O genoma da borboleta – mimetismo e introgressão” do Genomando]

Porém, ainda assim esses resultados poderiam ser decorrentes de polimorfismo ancestral, já que este fenômeno pode também produzir uma assinatura de ancestralidade compartilhada em torno dos genes do mimetismo. Para investigar esta hipótese alternativa, dois pesquisadores, Joel Smith e Marcus R. Kronforst (co-autor do estudo do Cell Reports e participante do consórcio de sequenciamento) mediram a divergência entre as sequencias de DNA em torno dos genes associados ao mimetismo e que hipoteticamente haviam introgredido, comparando-os esta com o resto do genoma [6]. Essas análises revelaram que as regiões supostamente introgredidas exibiam níveis bem reduzidas de divergência entre as sequências entre as espécies co-miméticas, resultado este que sugere que os tempos de divergência são menores para estas sequências do que o para o resto do genoma. Estes resultados são consistentes com a hipótese de introgressão e, portanto, não com a variação ancestral, reforçando a ideia que o empréstimo de genes (não apenas miméticos) por hibridização são a causa mais provável dos padrões encontrados [6].

Este ‘cabo-de-guerra’ entre a seleção natural e o fluxo gênico resultaria nesse início lento e na progressão rápida, posterior, com a divergência entre as espécies de borboletas sendo impulsionada por uma combinação de novas mutações e de genes emprestados das populações das quais divergiram [3]. Os pesquisadores também puderam constatar que os genomas dessas borboletas mostram também que as mesmas porções nos genomas foram importantes em vários outros eventos de especiação [3].

“Além de borboletas, é possível que este tipo de especiação, em que a seleção natural associada a ecologia causa a origem de novas espécies, tenha sido importante na evolução de outros organismos”, disse Kronforst [3].

Este estudo mostra que a especiação em Heliconius frente o fluxo gênico gera heterogeneidade genômica durante a divergência, com este processo inicialmente sendo altamente restrito – agrupado, em sua maior parte, ao redor dos genes responsáveis pela padronização das asas -, porém, depois disso, evoluindo rapidamente com novas regiões diferenciadas sendo observadas. Sendo todo esse processo influenciado pela seleção natural divergente e purificadora, bem como pela introgressão de genes de outras espécies. Os pesquisadores, por fim, concluíram que este estudo fornece um retrato muito abrangente da evolução dos limites entres espécies, como o papel da hibridação na redução da acumulação de divergência de fundo em regiões genômicas neutras [1].

Estes resultados mostram como processos microevolutivos podem produzir os padrões de heterogeneidade genômico durante a especiação, dando partida ao processo de divergência que apesar de começar de maneira lenta e restringir-se a poucos genes e regiões adjacentes imediatamente associadas com a adaptação, com o passar do tempo, acaba por ganhar tração na medida que as linhagens divergem cada vez mais rapidamente. Assim, mesmo sem a necessidade de barreiras rígidas ao fluxo gênico, este processo pode ocorrer por meio desse cabo-de-guerra entre a seleção natural agindo em contextos ecológicos locais diferentes e a troca de genes por meio da hibridização com espécies co-miméticas.

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Referências:

  1. Kronforst, Marcus R.; Hansen, Matthew E.B.; Crawford, Nicholas G.; Gallant, Jason R.; Zhang, Wei; Kulathinal, Rob J.; Kapan, Durrell D.; Mullen, Sean P. Hybridization reveals the evolving genomic architecture of speciation. Cell Reports, 2013 DOI: 10.1016/j.celrep.2013.09.042

  2. Evolution of New Species Requires Few Genetic Changes, University of Chicago Medical Center, 28 de outubro de 2013.

  3. Butterflies show origin of species as an evolutionary process, not a single event Eurekalert, 31 de outubro de 2013

  4. Dasmahapatra KK, Walters JR, Briscoe AD, Davey JW, Whibley A, Nadeau NJ, Zimin AV, Hughes DS, Ferguson LC, Martin SH, Salazar C, Lewis JJ, Adler S, Ahn SJ, Baker DA, Baxter SW, Chamberlain NL, Chauhan R, Counterman BA, Dalmay T, Gilbert LE, Gordon K, Heckel DG, Hines HM, Hoff KJ, Holland PW, Jacquin-Joly E, Jiggins FM, Jones RT, Kapan DD, Kersey P, Lamas G, Lawson D, Mapleson D, Maroja LS, Martin A, Moxon S, Palmer WJ, Papa R, Papanicolaou A, Pauchet Y, Ray DA, Rosser N, Salzberg SL, Supple MA, Surridge A, Tenger-Trolander A, Vogel H, Wilkinson PA, Wilson D, Yorke JA, Yuan F, Balmuth AL, Eland C, Gharbi K, Thomson M, Gibbs RA, Han Y, Jayaseelan JC, Kovar C, Mathew T, Muzny DM, Ongeri F, Pu LL, Qu J, Thornton RL, Worley KC, Wu YQ, Linares M, Blaxter ML, ffrench-Constant RH, Joron M, Kronforst MR, Mullen SP, Reed RD, Scherer SE, Richards S, Mallet J, McMillan W, Jiggins CD. Butterfly genome reveals promiscuous exchange of mimicry adaptations among species. Nature. 2012 Jul 5;487(7405):94-8. doi:10.1038/nature11041.

  5. Smith J, Kronforst MR. Do Heliconius butterfly species exchange mimicry alleles? Biol Lett. 2013 Jul 17;9(4):20130503. doi: 10.1098/rsbl.2013.0503.

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29 comentários

  • Rodrigo Véras 10 de novembro de 2013  

    Perfeito, Ester. Não deixei isso claro no texto, mas vc está correta. Creio que não fui tão explícito quando deveria por achar que isso estava subentendido no texto, mas pelo jeito não estava tão acessível assim.

    🙂

    O padrão observado de divergência genômica e de especiação (no começo envolvendo poucos loci e depois acelerando bastante) não é necessariamente generalizável, como alguém poderia supor inicialmente. Existem peculiaridades neste sistema de espécies, ilustradas inclusive pelo fato da manutenção do fluxo gênico ajudar a homogeneizar o resto das regiões genômicas que não contribuem tanto com o desempenho ecológico das borboletas, facilitando a identificação dos genes (e alelos) ecologicamente importantes. Esta é uma situação bem particular, ainda que possa ser comum entre espécies miméticas de lepidópteros.

    O fato de eventuais híbridos que, por ventura, herdaram os alelos ‘errados’ para o seu ambiente (isto é, que produzem um padrão de coloração desfavorável não semelhante a espécie co-mimética) serem eliminados, é um importante diferencial. Esse parece mesmo o principal fator que torna estas borboletas passíveis deste modo de especiação em que pouca mudança genética pode escalonar com o tempo, retroalimentando o processo de divergência devido a contexto ecológico específico.

    Então, temos um caso particular no qual as pressões ecológicas – que, por sua vez, dependem muito da própria distribuição dos diferentes morfos de borboletas e da coevolução entre espécies co-miméticas, o que talvez leve a uma estabilidade das pressões – é que parecem garantir que os ‘alelos certos’ possam acumular-se. Isso por consequência acentuaria aquisição das diferenças morfológicas das espécies que vivem em ambientes distintos – e que coevoluíram com as espécies co-miméticas mais distantes, mas com as quais dividem o custo de predação. Ao mesmo tempo o resto do genoma, pelo menos no começo, pode ser homogeneizado pela eventual hibridização e troca de alelos neutros em relação ao mimetismo.

    Por isso creio que a ênfase do artigo não é que a especiação É rápida, envolvendo apenas poucos genes, mas sim que ela PODE ser muito mais rápida e começar envolvendo poucos genes e acelerar mesmo frente ao contínuo fluxo gênico. Claro, em situações ecológicas e demográficas particulares como é o caso das borboletas deste gênero.

    Grande abraço,

    Rodrigo

  • Anônimo 10 de novembro de 2013  

    Perfeito, Ester. Não deixei isso claro no texto, mas vc está correta. Creio que não fui tão explícito quando deveria por achar que isso estava subentendido no texto, mas pelo jeito não estava tão acessível assim.

    🙂

    O padrão observado de divergência genômica e de especiação (no começo envolvendo poucos loci e depois acelerando bastante) não é necessariamente generalizável, como alguém poderia supor inicialmente. Existem peculiaridades neste sistema de espécies, ilustradas inclusive pelo fato da manutenção do fluxo gênico ajudar a homogeneizar o resto das regiões genômicas que não contribuem tanto com o desempenho ecológico das borboletas, facilitando a identificação dos genes (e alelos) ecologicamente importantes. Esta é uma situação bem particular, ainda que possa ser comum entre espécies miméticas de lepidópteros.

    O fato de eventuais híbridos que, por ventura, herdaram os alelos ‘errados’ para o seu ambiente (isto é, que produzem um padrão de coloração desfavorável não semelhante a espécie co-mimética) serem eliminados, é um importante diferencial. Esse parece mesmo o principal fator que torna estas borboletas passíveis deste modo de especiação em que pouca mudança genética pode escalonar com o tempo, retroalimentando o processo de divergência devido a contexto ecológico específico.

    Então, temos um caso particular no qual as pressões ecológicas – que, por sua vez, dependem muito da própria distribuição dos diferentes morfos de borboletas e da coevolução entre espécies co-miméticas, o que talvez leve a uma estabilidade das pressões – é que parecem garantir que os ‘alelos certos’ possam acumular-se. Isso por consequência acentuaria aquisição das diferenças morfológicas das espécies que vivem em ambientes distintos – e que coevoluíram com as espécies co-miméticas mais distantes, mas com as quais dividem o custo de predação. Ao mesmo tempo o resto do genoma, pelo menos no começo, pode ser homogeneizado pela eventual hibridização e troca de alelos neutros em relação ao mimetismo.

    Por isso creio que a ênfase do artigo não é que a especiação É rápida, envolvendo apenas poucos genes, mas sim que ela PODE ser muito mais rápida e começar envolvendo poucos genes e acelerar mesmo frente ao contínuo fluxo gênico. Claro, em situações ecológicas e demográficas particulares como é o caso das borboletas deste gênero.

    Grande abraço,

    Rodrigo

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